El club debuta jugando en la Primera División Regional durante la temporada 1940-41, logrando alzarse con la segunda plaza de la categoría. El ascenso a la Tercera División se conseguirá en 1943, al ser invitado el equipo a participar en dicha categoría (recién creada), como representante de la provincia de Albacete. Durante la temporada 1942-43, se incrementa notablemente el número de aficionados, y el Albacete Balompié se convierte en el equipo más goleador de la Primera División Regional, motivos que impulsarán la creación, en 1942, del Trofeo Ciudad de Albacete, en cuya primera edición se enfrentarán el Albacete Balompié contra la Selección de Fútbol de Murcia, logrando el triunfo para el club albaceteño.
